En 1980, les prix littéraires étaient déjà nombreux au Québec. Tous les genres étaient représentés et les meilleurs auteurs récompensés – tous, sauf le genre de la nouvelle.
Consciente de ce fait, l’auteure et éditrice Simone Bussières, alors présidente de la section de Québec de la Société des écrivains canadiens, fonde un prix de la nouvelle auquel elle donne le nom d’une écrivaine dont le recueil La nuit ne dort pas avait mérité à son auteure, Adrienne Choquette, le prix de la province de Québec.
L’accueil réservé au prix Adrienne‑Choquette fut marquant. La qualité du premier recueil primé, Le surveillant de Gaëtan Brulotte, contribua sans nul doute à ce succès. Les lauréats des années suivantes, indiscutablement des écrivains de premier plan, ont permis d’asseoir une solide réputation, basée sur l’exigence de qualité, qu’atteste la non-attribution du prix certaines années. En 1996, pour des raisons d’ordre financier, le prix est suspendu, mais relancé dès 2000 par l’association des Écrivains francophones d’Amérique.
Depuis 2010, le prix est administré par le Centre Aude pour l’étude de la nouvelle (CAEN), sis au Cégep Garneau, à Québec. Le prix récompense toujours le meilleur recueil de nouvelles écrit en français par un écrivain canadien et paru au Canada l’année précédente. Depuis 2020, la Ville de Québec contribue à la santé financière du prix en versant annuellement la bourse de mille dollars (1 000 $) au récipiendaire.